Личинки ос-паразитоидов могут выживать в неподходящих хозяевах благодаря мультипаразитизму
Между осами-паразитоидами и их хозяевами существует тесная связь: чаще всего заражающие хозяев взрослые самки выбирают жертв определенных видов, что повышает шансы их личинок на выживание. Однако в некоторых случаях паразитоиды заражают неподходящих хозяев, чья иммунная система успешно распознает вторгшуюся в организм личинку и подавляют ее развитие, что обычно приводит к гибели осы. Долгое время такие «ошибочные» заражения считались неадаптивными, однако накопившиеся данные показывают, что в редких случаях совместное заражение двумя видами паразитоидов может позволить осе успешно развиться даже в неподходящем хозяине. До сих пор такие случаи фиксировались только для видов, не разделяющих общий ареал. Японские исследователи сумели доказать, что теоретически успешный мультипаразитизм возможен даже в природных условиях. Такая стратегия, названная «пиратским паразитизмом», может обеспечить адаптивное преимущество в тех условиях, когда обычные для паразитоида виды хозяев малочисленны или отсутствуют.
Осы-паразитоиды, проводящие часть своего жизненного цикла в качестве эндопаразитов других видов, обычно ограничиваются более или менее специфичным кругом хозяев. Объяснить это можно тем, что вторгающаяся в тело хозяина личинка неминуемо столкнется с его иммунным ответом, и осы-матери используют различные стратегии, чтобы не допустить уничтожения своего потомства. Например, бракониды (Braconidae) и ихневмониды (Ichneumonidae) используют яд или симбиотические вирусы, чтобы подавить иммунную систему хозяина (см. В отношениях растения, гусеницы-вредителя, осы-наездника и ее гиперпаразитоида важную роль играет поли-ДНК-вирус, «Элементы», 24.07.2018; S. Moreau, S. Asgari, 2015. Venom Proteins from Parasitoid Wasps and Their Biological Functions; M. Dicke et al., 2020. Microbial Symbionts of Parasitoids). Поскольку такие яды и вирусы часто видоспецифичны, этот фактор определяет круг подходящих хозяев паразитоида, и яйца, отложенные на неподходящих хозяев, обычно погибают (S. B. Vinson, 1990. How parasitoids deal with the immune system of their host: An overview).
Однако, несмотря на явную неадаптивность такого поведения, самки-паразитоиды продолжают время от времени заражать неподходящих хозяев. Поскольку выживаемость личинок при этом стремится к нулю, такое поведение обычно приписывалось молодым неопытным самкам и называлось «ошибочным» (S. Steven et al., 2019. Oviposition Experience of Parasitoid Wasps with Nonhost Larvae Affects their Olfactory and Contact-Behavioral Responses toward Host- and Nonhost-Infested Plants; F. Aikawa et al., 2020. Oviposition Experience by the Larval Parasitoid, Cotesia kariyai, on Nonhost, Spodoptera litura, Can Deter Subsequent Attacks). Однако, согласно выводам некоторых исследователей, в редких случаях «ошибочное» заражение может закончиться успешным выживанием паразитоида, — и «помогает» ему в этом мультипаразитизм, то есть заражение одного хозяина несколькими видами паразитоидов (Kraaijeveld, 1999. Kleptoparasitism as an explanation for paradoxical oviposition decisions of the parasitoid Asobara tabida; S. B. Vinson, 1977. Microplitis croceipes: Inhibitions of the Heliothis zea defense reaction to Cardiochiles nigriceps; A. Ngi-Song et al., 2010. Multiple Parasitism by Cotesia sesamiae and Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) on Busseola fusca (Lepidoptera: Noctuidae)). Если личинку в хозяина отложит паразитоид, для которого этот вид хозяев «свой», то подавление иммунной системы пройдет успешно, и личинка второго паразитоида сможет успешно развиться вне зависимости от того, подходит ей этот хозяин или нет.
Однако все предыдущие исследования подобных взаимодействий проводились лишь на видах, не разделяющих общий ареал, то есть искусственно встретившихся благодаря человеку. Иными словами, возможность подобного заражения и выживания личинок в неподходящих хозяевах была подтверждена лишь в лабораторных условиях и не было ясно, используется ли такая стратегия в природе. Чтобы это исправить, группа японских исследователей под руководством Казуму Курамицу (Kazumu Kuramitsu) из Университета Цукуба провела эксперименты с тремя симпатрическими видами: двумя паразитоидами-браконидами, Cotesia kariyai и Meteorus pulchricornis, а также гусеницами совки Mythimna (Leucania) loreyi. C. kariyai — паразитоид-монофаг, размножающийся на гусеницах восточной луговой совки (Mythimna separata), хотя самки этого вида могут откладывать яйца на неподходящих хозяевах, в том числе M. loreyi, а M. pulchricornis — паразитоид-универсал, успешно заражающий несколько видов хозяев, в числе которых и M. loreyi, и M. separata.
Совка M. loreyi — известный сельскохозяйственный вредитель: ее гусеницы часто встречаются на полях кукурузы или сорго. Фото © Ernesto G. Occhiato с сайта inaturalist.org, Италия, 17 октября 2021 года
Как показали эксперименты, наивные самки обоих видов паразитоидов, не имевшие прежде опыта откладывания яиц, успешно заражали гусениц M. loreyi вне зависимости от возраста последних или от того, была ли эта гусеница заражена паразитоидом другого вида. Для того, чтобы C. kariyai смогла развиться в гусенице M. loreyi, откладывание яиц должно было произойти за 24 часа до или в течение 12 часов после заражения M. pulchricornis; вне этих временных интервалов успешных заражений C. kariyai не наблюдалось. В случае одиночного паразитизма личинки C. kariyai в гусеницах M. loreyi не выживали, а вот личинки M. pulchricornis успешно развивались в 77–87% гусениц.
Если заражение гусеницы было двойным, то в конце концов из тела хозяина появлялись для окукливания личинки только одного вида паразитоида, и из 5–15% зараженных гусениц на свет появились личинки C. kariyai, пусть и в значительно меньшем среднем количестве, чем из гусениц M. separata (26–38 особей против 78). Независимо от того, в каком порядке взрослые осы заражали гусениц, уровень успешного паразитизма M. pulchricornis (31,7–73,3%) на гусеницах M. loreyi был значительно выше, чем у C. kariyai (5–15%), то есть эффект мультипаразитизма не смог нивелировать эффект неподходящего хозяина для C. kariyai.
Результаты мультипаразитизма C. kariyai (Ck) и M. pulchricornis (Mp): обратите внимание, что вне зависимости от порядка заражения или возраста гусеницы-хозяина M. pulchricornis развивались в M. loreyi (Myl) чаще, чем C. kariyai (A), хотя в предложенных M. separata (Mys) C. kariyai появлялись на свет в среднем в 80% случаев (B). Рисунок из обсуждаемой статьи
Если гусеницы были заражены только личинками C. kariyai, то на 8 день после откладки яиц никаких паразитоидов в теле гусеницы обнаружено не было. В случае мультипаразитизма на 8 день у 83,3% зараженных гусениц были найдены личинки C. kariyai, причем в 70% случаев в таких гусеницах выживали паразитоиды обоих видов. В погибших гусеницах, из которых вышли C. kariyai, личинки M. pulchricornis обнаружены не были, тогда как в гусеницах, из которых вышли M. pulchricornis, погибшие C. kariyai были найдены в 86,7% особей. Случаев гиперпаразитизма, то есть питания личинок одного паразитоида личинками другого, обнаружено не было, и гибель C. kariyai в гусеницах, зараженных M. pulchricornis, можно объяснить гибелью самой гусеницы после выхода из нее паразитоидов другого вида, а отсутствие мертвых M. pulchricornis в гусеницах, из которых вышли C. kariyai — естественной гибелью паразитоида на ранних стадиях развития.
По-видимому, вирусоподобные частицы (MpVLP), вводимые взрослыми самками M. pulchricornis в заражаемых гусениц, эффективно подавляют иммунный ответ хозяина, что позволяет выживать не только их собственным личинкам, но и личинкам C. kariyai. Что любопытно, результаты проведенных экспериментов заметно отличаются от результатов других исследований, в которых C. kariyai и M. pulchricornis предлагались личинки M. separata — подходящие хозяева для обоих паразитоидов: в таком случае вероятнее всего на свет появлялись личинки паразитоида, заразившего гусеницу первым, даже если разница между двумя яйцекладками составляла всего час (P.Magdaraog et al., 2012. Intrinsic competition among solitary and gregarious endoparasitoid wasps and the phenomenon of ‘resource sharing’).
Заражение гусеницы M. loreyi (Myl) одним или двумя видами паразитоидов и время вскрытия хозяина (A), паразитические личинки обоих видов (B) и состав паразитоидов во вскрытых гусеницах (C). Как видите, при одиночном заражении C. kariyai (Ck) к дню все личинки погибали, тогда как при мультипаразитизме они выживали и даже сосуществовали с личинками M. pulchricornis (Mp). Рисунок из обсуждаемой статьи
Таким образом, в естественных условиях C. kariyai теоретически может паразитировать на неподходящем хозяине, гусеницах M. loreyi, в случае их заражения личинками другого вида, M. pulchricornis. Пока что таких случаев в природе зафиксировано не было, что может быть обусловлено как крайней редкостью подобного сочетания, так и сложностями идентификации гусениц-хозяев, которые разделяют один ареал и крайне похожи друг на друга. Хотя процент выхода C. kariyai из гусениц M. loreyi крайне низок в сравнении с выходом из гусениц M. separata, в определенных условиях сама возможность такого размножения способна помочь виду пережить неблагоприятные времена без своего единственного подходящего хозяина. К примеру, в Японии при средней зимней температуре ниже 4°C большая часть зимующих совок M. separata погибает, хотя ее численность возрастает летом и осенью из-за массовых миграций из Китая, так что временное использование неподходящих M. loreyi, чья численность стабильна в течение года, может усилить репродуктивный потенциал C. kariyai.
Чтобы описать этот феномен, ученые ввели новый термин — «пиратский паразитизм», это одна из разновидностей облигатного мультипаразитизма, впервые зафиксированного больше века назад. В число случаев облигатного мультипаразитизма входит множество зафиксированных феноменов множественного заражения, к примеру, когда паразитоид одного вида заражает хозяев, чьи защитные оболочки повреждены паразитоидом другого вида (иными словами, необязателен сам факт заражения — достаточно лишь повреждения оболочки). В свою очередь, «пиратский паразитизм» — более узкий термин, означающий паразитирование на неподходящих хозяевах с участием видов-«посредников», для которых этот хозяин является подходящим. В таком случае C. kariyai является видом-«пиратом», а M. pulchricornis — вид-«посредник», чье заражение M. loreyi определяет возможность развития C. kariyai в гусеницах этого вида. В рассмотренном случае M. pulchricornis может страдать от «пиратского паразитизма» C. kariyai, однако пока что не ясно, оказывают ли личинки C. kariyai какое-либо воздействие на личинок M. pulchricornis, и какова судьба вида-«посредника» в тех гусеницах, из которых в конечном счете появились C. kariyai.
Анна Новиковская
Осы рода Cotesia (в том числе эта С. kariyai) заражают гусениц, чьи тела служат инкубаторами для развития личинок паразитоида. Фото © Hans Smid с сайта bugsinspace.nl