Любовь к красному стимулирует межвидовое спаривание у пауков-скакунчиков
Предпочтения самок играют ключевую роль в эволюции половых сигналов — они могут как усиливать различия между видами, так и стирать их границы. Недавнее исследование, опубликованное в Proceedings of the Royal Society B, показало, что у пауков-скакунчиков рода Habronattus скрытые предрасположенности самок способствуют гибридизации. У самок H. sansoni обнаружено латентное предпочтение к красной окраске, хотя самцы этого вида обычно не имеют такого цвета. При встрече с самцами H. americanus, у которых красный цвет развит, это предпочтение проявляется — и повышает вероятность межвидового скрещивания.
Интрогрессия — проникновение генов одного вида в геном другого через гибридизацию — встречается в разных группах организмов. В результате «дерево жизни» на самом деле больше похоже не на дерево, а на сеть, где линии не только расходятся, но и снова переплетаются. Важно понимать, что именно способствует скрещиванию между особями разных, но близких видов.
Если недавно разошедшиеся виды встречаются вновь, то между ними могут возникать гибриды. Если эти гибриды оказываются менее приспособленными, то отбор будет благоприятствовать выбору партнеров своего вида, тем самым укрепляя избирательность спаривания и создавая препятствия для гибридизации (см. новости Изменение окраски помогает цветам разделиться на два вида даже без смены насекомого-опылителя («Элементы», 04.03.2012) и Новые виды образуются очень быстро, если меняется система распознавания половых партнеров («Элементы», 30.04.2010)). Но это не всегда так. Иногда брачные предпочтения, напротив, способствуют обмену генами между видами и размывают барьеры. Этот процесс описывают разными терминами: «коллапс видов», «деспециация» или «видообразование в обратную сторону».
Именно такой случай изучали в недавно опубликованной статье в журнале Proceedings of the Royal Society B на примере пауков-скакунчиков рода Habronattus.
Пауки-скакунчики рода Habronattus — отличный объект, чтобы изучать гибридизацию и брачные предпочтения. Это очень разнообразная группа (более 100 видов), и большинство из них возникло всего за последние 2,5 миллиона лет. Есть данные, что именно половой отбор сыграл заметную роль в этом «взрыве» разнообразия.
Самцы Habronattus демонстрируют целый арсенал ухаживаний: от простых движений до сложных танцев с особыми движениями, вибрациями и даже тактильными сигналами. Окраска тоже играет немаловажную роль. Самки обладают трихроматическим зрением и умеют различать вибрационные сигналы. Казалось бы есть все условия для того, чтобы правильно распознать своего партнера. И все же полная избирательность отсутствует: встречаются случаи межвидового спаривания, есть доказательства как древней, так и совсем недавней интрогрессии, а также несколько зон гибридизации.
Особенно интересен комплекс видов H. americanus. Здесь постзиготическая изоляция выражена слабо, то есть гибриды в целом жизнеспособны, и поэтому именно брачные предпочтения определяют, насколько часто происходит гибридизация. В этой группе ухаживания относительно просты (танцы и вибрации), зато окраска самцов варьирует сильно. При изучении этой группы возникла «гипотеза моря красного» (см. T. Bougie et al., 2024. High sexual display trait diversity without measured genetic divergence in a montane hybrid zone involving young species (Habronattus americanus subgroup, Araneae: Salticidae)): если самки предпочитают красных самцов, то это может привести к тому, что H. americanus постепенно поглотит соседние виды, вытесняя их через гибридизацию. Такую ситуацию называют вымиранием через гибридизацию.
В обсуждаемой работе исследователи изучали брачное поведение пауков из подгруппы H. americanus, моделируя ситуацию вторичного контакта, — когда популяции, долгое время жившие раздельно, вновь встречаются. Цель заключалась в том, чтобы понять, какие особенности поведения могут объяснить наблюдаемое разнообразие внутри этой группы. Исследователи выбрали две аллопатрические (географически изолированные) популяции из штата Юта и штата Калифорния с крайними вариантами окраски. У самцов H. americanus морфы PLC красные участки есть на педипальпах, хелицерах и на передней части бедра первой пары ног. А у самцов H. sansoni морфы СС вся окраска коричневая с двумя черными полосами над глазами.
Оба вида сопровождают ухаживания вибрационными сигналами — постукиваниями и дрожащими движениями. Ухаживания самцов из подгруппы americanus делятся на две стадии: визуальная и мультимодальная фаза. Визуальная фаза у Habronattus americanus и Habronattus sansoni начинается с того, что самец двигается к самке зигзагообразно, покачивая тело из стороны в сторону. Мультимодальная фаза начинается, когда самец останавливается и начинает ритмично двигать передними ногами вперед-назад, создавая сложный вибрационный сигнал. В этой фазе используются два компонента: жужжащий звук, который продолжается все время, пока длится демонстрация, и щелчки, совпадающие по ритму с движением передних ног. Хотя движения тела и позы на этой стадии у обоих видов похожи, вибрационные элементы заметно различаются по ритму. Самцы H. sansoni проигрывают свой сигнал медленнее, но дольше, а самцы H. americanus — быстрее, но короче.
Чтобы проверить, действительно ли самки H. sansoni предпочитают самцов H. americanus с красными «украшениями», ученые провели серию экспериментов. Брачные пары формировали как внутри видов (самка и самец одного вида), так и между ними (самка одного вида, самец другого). Всего было поставлено 148 опытов. В каждом случае самку сначала помещали в арену, давали ей 5 минут «освоиться», а затем подсаживали самца. Пауков наблюдали в течение 15 минут или до того момента, как происходила копуляция или каннибализм (такое тоже случается у скакунчиков).
По записанным видео оценивали следующие параметры: как долго длилась визуальная фаза (самец ориентируется на самку, поднимает передние ноги, демонстрирует позы); как долго длилась мультимодальная фаза (самец двигает передними ногами, создавая вибрационные сигналы); состоялась ли в итоге копуляция.
Если гипотеза моря красного верна, и самки действительно предпочитают «красных», то и самки H. sansoni, и самки H. americanus должны были чаще выбирать красных самцов H. americanus.
Выяснилось, что красные самцы H. americanus PLC более успешные любовники (рис. 2). У самок H. americanus спаривание происходило в 73% случаев с красными самцами H. americanus (32 из 44), но только в 24% случаев с коричнево-черными H. sansoni (9 из 38). У самок H. sansoni картина аналогичная: 74% случаев с красными самцами (23 из 31) и лишь 31% — с самцами своего же вида (11 из 35).
Рис. 2. Доля успешных спариваний (по вертикальной оси) в разных парах. Виды самок и самцов: ♂ amer. — самец H. americanus PLC, ♂ sans. — самец H. sansoni CC, ♀ amer. — самка H. americanus , ♀ sans. — самка H. sansoni. Цветные столбцы (красные и коричневые) обозначают пары, в которых произошло спаривание, а белые — пары, не сумевшие спариться. Рисунок из обсуждаемой статьи
При этом сами ухаживания у видов различаются. Визуальная фаза у обоих длится примерно одинаково: около 40 секунд у H. americanus PLC и 35 секунд у H. sansoni CC. Но мультимодальная часть у H. sansoni заметно длиннее: в среднем 33 секунды против всего 6 секунд у красных H. americanus (рис. 3). Другими словами, самцы H. sansoni стараются дольше и «выкладываются» больше, но все равно проигрывают конкуренцию ярко окрашенным «красным» самцам H. americanus.
Рис. 3. Визуальные фазы ухаживания самцов H. americanus PLC и H. sansoni CC не различаются по продолжительности, но у H. sansoni CC наблюдаются более длительные мультимодальные фазы. Рисунок из обсуждаемой статьи
Дополнительно ученые показали, что самцы H. americanus, добившиеся спаривания в парах с самками H. americanus демонстрировали более продолжительные визуальные сигналы по сравнению с теми, кому это не удалось (рис. 4, а). В других парах не было выявлено значимой связи между длительностью визуальной фазы и успехом спаривания, хотя наблюдались намеки на это в парах с участием самцов H. americanus и самок H. sansoni. Для H. sansoni CC успех чаще сопутствовал тем самцам, чьи мультимодальные демонстрации были длиннее — и это верно как для «своих», так и для межвидовых контактов (рис. 4, b).
Рис. 4. Средняя продолжительность визуальной (a) и мультимодальной (b) фаз у спаривавшихся (красные и коричневые прямоугольники) и не спаривавшихся (белые прямоугольники) самцов. Обозначения: ♂ amer. — самец H. americanus PLC, ♂ sans. — самец H. sansoni CC. Самки подписаны сверху. Рисунок из обсуждаемой статьи
Чтобы проверить, не связана ли «харизма» H. americanus PLC с красной окраской, был проведен эксперимент с подкрашиванием. Исследователи разделили 38 самцов H. sansoni и 45 самцов H. americanus на две группы: «красные» (эксперимент) и «коричневые» (контроль). Окраску изменяли искусственно: пауков обездвиживали с помощью углекислого газа и под микроскопом закрашивали передние лапки, хелицеры и пальпы либо красным, либо коричневым водостойкой подводкой для глаз. После этой процедуры самцов оставляли на пять дней для восстановления и исчезновения возможных запахов. Затем каждого самца сажали в арену с самкой своего вида, и пары свободно взаимодействовали в течение 15 минут.
Ученые ожидали, что если красная окраска действительно играет ключевую роль в выборе партнера, то покрашенные красным самцы H. sansoni будут успешнее в спаривании, чем их «коричневые» собратья. Для H. americanus предполагалось обратное: утрата красного должна снижать шансы.
Результаты оказались любопытными (рис. 5). Для H. sansoni предположение действительно подтвердилось: «красные» самцы спаривались заметно чаще (45% против 11% в контроле). А вот «обесцвечивание» H. americanus PLC на результаты почти не повлияло: успехи в брачном поведении были сопоставимы у «красных» и «коричневых» самцов.
Рис. 5. Доля успешных спариваний (по вертикальной оси) для самцов, подвергшихся манипуляциям с цветом (brown — окрашенные в коричневый цвет; red — окрашенные в красный цвет). Размеры выборок для каждого варианта указаны над каждым из прямоугольников (например, среди перекрашенных в коричневый самцов H. americanus 12 смогли успешно спариться, а 13 постигла неудача). Рисунок из обсуждаемой статьи
То, что перекрашивание самцов H. americanus в коричневый цвет почти не влияло на успех спаривания, наводит на мысль, что сильные предпочтения к красному, однажды закрепившись, со временем могут ослабнуть. Не исключено и влияние хищников: если красный цвет повышает заметность, он может становиться невыгодным, а предпочтения самок постепенно смещаются.
Рис. 6. Средняя продолжительность визуальной (a) и мультимодальной (b) фаз у спаривавшихся (красные и коричневые прямоугольники) и не спаривавшихся (белые прямоугольники) самцов; brown — окрашенные в коричневый цвет; red — окрашенные в красный цвет. Рисунок из дополнительных материалов к обсуждаемой статье
В экспериментах с окрашиванием у H. americanus длительность первой — визуальной — фазы ухаживания не влияла на итог, а у H. sansoni успешно спарившиеся самцы в контрольной группе (с естественной коричневой окраской) имели более длительную визуальную стадию ухаживания, чем неудачники (рис. 6, а). Переход к следующему этапу ухаживания — мультимодальной фазе — почти гарантировал спаривание: лишь небольшой процент самцов, которые демонстрировали свои танцы непродолжительное время, не сумели перейти к копуляции (рис. 6, b).
Мультимодальная фаза может свидетельствовать о выносливости самца, ведь производство вибрационных сигналов требует серьезных затрат энергии. Данные показывают, что самки H. sansoni в «чистых» (внутривидовых) контактах действительно предпочитают тех, кто дольше «играет» и «танцует». Но соблазн красного слишком велик, и любые усилия меркнут на фоне этого визуального сигнала.
Чтобы понять, как распространена красная окраска у пауков, исследователи обратились к базе iNaturalist, где энтузиасты выкладывают фотографии живых организмов с точными координатами. Они собрали все доступные наблюдения взрослых самцов H. americanus и H. sansoni за период с мая 2013 по июль 2024 года. В анализ включили все морфы обоих видов: у H. americanus известно девять морф, различающихся по степени красной окраски (один из них вообще не имеет красного цвета), а у H. sansoni — три морфы, отличающиеся рисунком на лице и передних ногах (в том числе вариант с красными полосами на лице). Для работы учитывали только фотографии, где можно было однозначно определить наличие или отсутствие красных элементов окраски. Данные с неточными координатами (хуже километра) были исключены.
Рис. 7. Красные точки обозначают самцов с красной окраской, черные точки — самцов без красной окраски. Кружочки обозначают самцов H. americanus, треугольники — самцов H. sansoni. Использованные в данном исследовании H. americanus PLC и H. sansoni CC отмечены на карте красными и черными звездочками соответственно. Два пунктирных эллипса обозначают области, где наблюдались некрасные самцы. Рисунок из обсуждаемой статьи
Карта показала интересную картину (рис. 7). Большая часть ареала H. americanus и H. sansoni представлена самцами с красной окраской. Популяции без красных элементов окраски остались лишь «островками» — в Юте, Колорадо и южном Вайоминге; на границе Вашингтона и Британской Колумбии; и в небольшой области на северо-востоке Калифорнии. Эта мозаика хорошо согласуется с гипотезой «моря красного»: красные популяции постепенно заливают все пространство, а немногие «бурые» альтернативные варианты лишь «островки» среди этого моря.
Красная окраска играет заметную роль в половых предпочтениях у самых разных животных — от гуппи и зябликов до колюшек, ящериц и пауков-скакунов. Почему именно красный цвет так притягателен? Причины могут быть разные. Иногда дело в сенсорном «смещении»: зрительная система животных изначально более восприимчива к красным сигналам. В других случаях красный цвет может быть связан с качеством партнера — с хорошим здоровьем, сильным иммунитетом или высоким физическим тонусом. Каротиноиды, из которых формируется красный пигмент, поступают с пищей, поэтому насыщенность окраски может говорить и о способности добывать еду. Наконец, красный цвет просто выгодно выделяется на фоне окружающей среды — даже у видов, которые формально не различают красные оттенки.
Пауки рода Habronattus способны видеть красный цвет, и у многих видов он играет важную роль в брачных демонстрациях. У самцов Habronattus красные элементы окраски встречаются довольно часто и заметны именно в тех частях тела, которые они демонстрируют самке во время ухаживания. Все это говорит о том, что красный цвет возникал и закреплялся у этих пауков многократно, становясь устойчивым элементом их «языка любви».
Обычно признаки самцов и предпочтения самок эволюционируют вместе. Этот процесс описывается моделью фишеровского убегания: если самкам слегка больше нравятся самцы с определенным признаком — скажем, с чуть более ярким окрасом или длинным хвостом, — то такие самцы получают преимущество в размножении. Их сыновья наследуют привлекательный признак, а дочери — склонность этот признак предпочитать. Так возникает положительная обратная связь, и признак может быстро усиливаться, иногда даже выходя за рамки адаптивности (см. Ихтиологи выяснили, зачем самцам усы, «Элементы», 01.07.2010).
Но иногда у самок существуют латентные предпочтения — скрытая предрасположенность к признаку, которого у самцов их собственного вида нет. Как показала обсуждаемая работа, у H. sansoni существует скрытое предпочтение к красной окраске, хотя самцы этого вида обычно не красные. Когда представители H. sansoni встречаются с H. americanus, у которых красный цвет развит, это латентное предпочтение начинает действовать — и приводит к гибридизации, причем чаще в одном направлении: от H. sansoni к H. americanus.
Такие предпочтения могут быть побочным продуктом восприятия сигналов в других контекстах — например, при поиске пищи или распознавании опасности. К этой же категории относят сенсорные смещения и неофилию — стремление к новому. Неофилия проявляется в том, что животные испытывают интерес к непривычным сигналам — новым движениям, звукам или цветам. В брачном поведении это может означать, что самке просто «нравится» что-то необычное, не встречающееся у ее собственных самцов. Такое предпочтение к новизне способно направлять выбор партнера за пределы своего вида — и становиться механизмом гибридизации.
Это скрытое предпочтение может даже перекрывать привычные ориентиры: например, для самок H. sansoni красный оказывается привлекательнее, чем долгая и энергозатратная мультимодальная демонстрация. Таким образом, перед нами пример компромисса: самцы H. sansoni тратят много сил на длительные ухаживания, но эффект может быть легко перебит простым добавлением красного. Таким образом, предпочтения самок способны смещать баланс между затратами и выгодой самыми неожиданными способами.
С одной стороны, сильные предпочтения могут приводить к «слиянию» линий — формированию гибридных популяций и даже исчезновению одного вида «благодаря» другому. С другой — ослабление таких предпочтений или появление неофилии создает условия для «расщепления» — появления новых морф и начала дивергенции.
В отличие от классических примеров адаптивных радиаций — цихлид африканских озер или вьюрков Дарвина — разнообразие пауков Habronattus формируется не экологическими факторами, а половым отбором. Это делает их уникальной моделью для понимания того, как именно половые предпочтения могут вести и к объединению линий, и к их расхождению.
Елена Устинова
Рис. 1. Самец паука-скакунчика Habronattus americanus демонстрирует элементы своей красной окраски. Фото с сайта spiderid.com