Чужие против амфибий: описан первый случай перехода пиявок к эндопаразитизму в Азии

Индокитайские амфибии с эндопаразитами — пиявками из семейства Praobdellidae (места, где они выступают под кожей, отмечены стрелками); справа фотографии их местообитаний.
А. Самка каскадницы Amolops viridimaculatus, провинция Юньнань, юго-западный Китай (E).
B. Самка каскадницы Amolops cf. tonkinensis с горы Маушон, провинция Лангшон, северный Вьетнам (F).
C. Самец каскадницы Amolops cf. shihaitaoi с горы Тейконлинь, провинция Туенкуанг, северный Вьетнам (G).
D. Самка жабы Bufo cf. luchunnicus с горы Кыкуаншань, провинция Лаокай, северный Вьетнам (H).
Фото Kai Wang (A, E) и Андрея Брагина из обсуждаемой статьи

Кровососущие пиявки обычно прикрепляются к телам хозяев снаружи, однако некоторые перешли к гораздо более «глубокому» взаимодействию с ними. Герпетологи из российско-вьетнамского Тропического центра и Университета Куньмина обнаружили в горных лесах на севере Индокитая ядовитых лягушек-каскадниц и жаб с огромными праобделлидными пиявками в полости тела. Более двадцати зарегистрированных случаев у семи видов амфибий двух семейств в нескольких локациях показывают, что такое взаимодействие между пиявками и амфибиями не случайно, а носит закономерный характер. На основе наблюдений исследователи приводят первое описание перехода пиявок к эндопаразитизму в Азии. Исследователи предполагают, что пиявки прицельно ищут ядовитых амфибий, которых используют как «живой скафандр», обеспечивающий паразиту одновременно питание, укрытие и защиту от хищников. Впрочем, как паразиты проникают внутрь амфибий и насколько долго остаются там, еще предстоит выяснить.

Одни из главных раздражающих элементов тропических лесов Юго-Восточной Азии для путешественников и исследователей — пиявки. В воде снуют огромные, до 20 сантиметров, буйволиные пиявки (Hirudinaria manillensis), а на суше, в опаде и на ветвях, караулят своих жертв сухопутные пиявки семейства Haemadipsidae. Большинство из них — привычные обывателю эктопаразиты — крепятся к своей жертве снаружи при помощи ротовой присоски и сосут кровь. Однако герпетологам из России и Китая удалось путем поначалу случайных и не связанных между собой наблюдений обнаружить и описать переход местных пиявок к настоящему эндопаразитизму с проникновением в полость тела хозяина.

Наблюдения, приведшие к открытию, были совершены в ряде экспедиций Совместного российско-вьетнамского тропического научно-исследовательского и технологического центра. Первое из них случилось весной 2023 года. Две комплексные экспедиции обследовали вершины северных провинций Вьетнама Туенкуанг и Лаокай — горы Тейконлинь и Кыкуаншань. Целью рабочей группы герпетологов был сбор данных по амфибиям и рептилиям. Главная первичная задача экспедиций — сбор образцов всей доступной герпетофауны. Сбор коллекций необходим. Вероятность повторения подобной экспедиции в столь отдаленные места астрономически мала, а вот вероятность того, что редеющий от рубок и плантаций лес исчезнет вместе со всеми его обитателями, напротив, крайне высокая. Собранные экземпляры, хранящиеся в коллекциях институтов и музеев, хотя и посмертно, но становятся кладезем важной информации для таксономических, морфолого-анатомических и экологических изысканий. Один из важных этапов обработки материала — отбор проб тканей для генетических исследований.

В процессе подготовки образцов в полевых лагерях у вершин гор Тейконлинь и Кыкуаншань герпетологи Андрей Брагин и Николай Поярков стали свидетелями того, как из разных бесхвостых амфибий — двух видов ручьевых лягушек-каскадниц рода Amolops и жабы рода Bufo — при взятии проб из разрезов наружу полезли огромные кирпично-красные пиявки. Как пиявки оказались внутри амфибийных тел и откуда именно они выбрались, сначала было непонятно. Их выход был настолько скоротечным, что собранных наблюдений было недостаточно для того, чтобы сделать какие-то выводы. Учитывая небольшое количество данных и пласт работы по целевым объектам, это наблюдение и размышления о нём были отложены до лучших времен.

Амфибии северного Вьетнама и связанные с ними эндопаразитические пиявки семейства Praobdellidae в момент сбора (A, C, E) и при вскрытии брюшной полости (B, D, F). A, B: самец каскадницы Amolops cf. tonkinensis с горы Тейконлинь, провинция Туенкуанг; C, D: самец каскадницы Amolops cf. daorum с горы Тейконлинь, провинция Туенкуанг; E, F: самец жабы Bufo cf. luchunnicus с горы Кыкуаншань, провинция Лаокай. Масштабная линейка — 20 мм. Фото автора из обсуждаемой статьи

Использование амфибий пиявками в качестве объектов питания не было новостью. Амфибии — удобные хозяева с тонкой кожей, пронизанной густой сетью кровеносных сосудов, обеспечивающей кожное дыхание (). Для ряда регионов (Европы, Южной Америки) эктопаразитизм пиявок на разнообразных таксонах бесхвостых амфибий хорошо описан (). В то же время о взаимоотношениях между пиявками и амфибиями в Азии и, в частности, во Вьетнаме мало что известно. По Вьетнаму есть всего две статьи, посвященные пиявкам. Фактически данные о биологии и систематике этой господствующей на суше и в воде группы червей отсутствуют.

В 2023–2024 годах Андрей Брагин, первый автор исследования, принял участие более чем в дюжине экспедиций в южном и центральном Вьетнаме, где, помня о наблюдении, сделанном весной 23-го года, стал подмечать случаи питания пиявок на амфибиях и собирать их образцы. Нигде более во Вьетнаме, несмотря на значительное число вскрытых и заколлектированных экземпляров амфибий, пиявки в полости тела повторно найдены не были. Зато удалось описать множество случаев эктопаразитизма по всей стране, в различных типах лесов, на не близкородственных видах амфибий: наземных тонкоруких чесночницах, ручьевых малоротых чесночницах и крокодиловых тритонах, а также жителях крон — веслоногах.

Эктопаразитические пиявки (указаны стрелками) и их хозяева — бесхвостые амфибии Вьетнама.
A: пиявка семейства Haemadipsidae на самце малой рогатой чесночницы Boulenophrys palpebralespinosa из природного заповедника Суанльен, провинция Тханьхоа, северный Вьетнам (E).
B: пиявка семейства Haemadipsidae на самце тонкорукой чесночницы Leptobrachium cf. guangxiense из природного заповедника Суанльен, провинция Тханьхоа, Северный Вьетнам (F).
C: пиявки семейства Haemadipsidae на самке веслонога Kurixalus gryllus с горы Тадунг, провинция Ламдонг, южный Вьетнам (G).
D: пиявки семейства Glossiphoniidae на самце малой рогатой чесночницы Boulenophrys rubrimera с горы Кыкуаншань, провинция Лаокай, северный Вьетнам (H).
Фото автора из обсуждаемой статьи

Ключевая же встреча произошла на горе Маушон в северном Вьетнаме весной 2024 года. На ночном маршруте, в ходе обследования горных ручьев были замечены лягушки-каскадницы — Amolops tonkinensis, которые вели себя необычно. В норме при приближении хищника или человека эти лягушки, обычно выбирающие в качестве мест отдыха выступающие над потоками воды камни в центральной части русел рек и ручьев, быстрым прыжком скрываются в потоках воды. Тут же каскадницы сидели в щелях по крутым берегам неподвижно, подпускали к себе исследователей, а при ближайшем рассмотрении казались аномально раздутыми.

Когда лягушки оказывались в руках, происходило страшное: под кожей начиналось движение. В брюхе извивалось что-то крупное и змеевидное. Можно было наблюдать, как нечто начинает пробиваться изнутри через лягушачью клоаку, как выворачивается, натягивается и лопается мочевой пузырь, а наружу, сантиметр за сантиметром, пульсируя, протискивается огромная кирпично-красная пиявка. Некоторые экземпляры пиявок в полтора-два раза превосходили по длине своего носителя. Не менее жутким был и тот факт, что в некоторых амфибиях сидело по несколько таких пиявок. При этом, если в момент выхода пиявки манипуляции с амфибией прекращали, то червь разворачивался и протискивался обратно в полость тела, видимо, «понимая», что тревога была ложной. Лягушка же, придя в себя, спустя несколько минут после проникновения неторопливо покидала место действия.

Самка каскадницы Amolops cf. tonkinensis с горы Маушон (A) сразу после выхода пиявки семейства Praobdellidae. B: вид пиявки со спинной стороны; C: вид пиявки с брюшной стороны. Стрелкой указан вывернутый из клоаки в результате выхода пиявки кончик легкого. Масштабная линейка — 10 мм. Фото автора из обсуждаемой статьи

Выход (00:00–06:50) и возвращение (07:00–07:25) пиявки (семейство Praobdellidae) через клоаку самки лягушки-каскадницы Amolops cf. tonkinensis в северном Вьетнаме. Видео автора из обсуждаемой статьи

Позже, в экспедициях 2025 года в провинцию Шонла северного Вьетнама благодаря полученному опыту удалось собрать серию наблюдений паразитизма на каскадницах Amolops daorum и жабах Bufo pageoti. Данные однозначно напрашивались на публикацию. Благодаря коллеге с биологического факультета МГУ — Алексею Трофимцу — были получены последовательности нуклеотидов гена COI, что позволило определить обнаруженных червей.

Филогенетическое дерево пиявок (Hirudinea), реконструированное по гену COI мтДНК. Красным показаны линии обнаруженных в рамках исследования эктопаразитических пиявок, а зеленым — эндопаразитических. Серые шкалы справа обозначают принадлежность пиявок к семействам

По коллекционным образцам амфибий с пиявками было детально описано положение паразита в полости тела: пиявки компактно размещались в брюшной полости под печенью, прикрепляясь ротовой присоской к полой вене, на которой, по всей видимости, и питались. При этом органы амфибии сильно деформировались, прижимаясь к спине. У «непотревоженных» амфибий стенки мочевого пузыря и ЖКТ оказались без повреждений, что оставляло открытым вопрос, каким образом пиявка попадала в полость тела хозяина.

Положение пиявки семейства Praobdellidae в полости тела каскадницы Amolops cf. tonkinensis с горы Маушон (A, B). Пиявка (lch) указана стрелкой, ca — жировое тело, c — сердце, g — желудок, h — печень, i — кишечник, p — легкое, r — почка, vf — желчный пузырь, vu — мочевой пузырь. Масштабная линейка — 20 мм. Фото автора из обсуждаемой статьи

Полученные данные поначалу были суммированы в докладе на 10-м Международном герпетологическом конгрессе. На докладе коллеги из Института зоологии Куньмина в Китае, поделились похожими наблюдениями выхода пиявок из каскадниц в провинции Юньнань южного Китая — совсем недалеко от мест вьетнамских наблюдений. Было решено подготовить совместную публикацию, в которой впервые суммируются данные о случаях эктопаразитизма пиявок на амфибиях Вьетнама и дается детальное описание случаев эндопаразитизма пиявок на амфибиях Вьетнама и Китая.

Положение пиявки семейства Praobdellidae в полости тела каскадницы Amolops cf. tonkinensis с горы Маушон (A, B). Пиявка (lch) указана стрелкой, ca — жировое тело, c — сердце, g — желудок, h — печень, i — кишечник, p — легкое, r — почка, vf — желчный пузырь, vu — мочевой пузырь. Масштабная линейка — 20 мм. Фото автора из обсуждаемой статьи В этой лягушке-каскаднице Amolops viridimaculatus паразитировали сразу две пиявки. При удержании лягушки они по очереди ее покидают; движения второй пиявки в полости тела лягушки видны во время бегства первой. Запись сделана в юго-восточном Китае. Видео Kai Wang из обсуждаемой статьи

Оказалось, что питание пиявок на амфибиях во Вьетнаме широко распространено: пиявки минимум трех семейств (сем. Haemadipsidae, Glossiphoniidae, Salifidae) паразитируют не менее чем на 12 видах амфибий из 7 родов 3 семейств, среди которых крокодиловые тритоны (сем. Salamandridae), веслоноги (сем. Rhacophoridae) и рогатые чесночницы (сем. Megophryidae). Одна из причин столь большой любви пиявок к амфибиям, помимо того, что они выступают легкой мишенью, — вероятно, отсутствие крупных млекопитающих в горных лесах. Так, в равнинных лесах юга Вьетнама с обилием копытных за более чем 30 лет исследований герпетофауны (и за скромные 4 года наблюдений первого автора настоящего исследования) не было зафиксировано ни одного случая эктопаразитизма пиявок на амфибиях. При этом численность и плотность пиявок семейства Haemadipsidae — основных паразитов амфибий в горных регионах — там одни из самых высоких в стране.

Эктопаразитическая пиявка семейства Haemadipsidae на самце веслонога Kurixalus gryllus из туманных лесов горы Бидуп, провинция Ламдонг, южный Вьетнам. Фото автора из обсуждаемой статьи

Но особенно интересен анализ данных пиявок-эндопаразитов. Все обнаруженные пиявки к одному роду и, вероятно, к одному пока еще не описанному виду из семейства праобделлидных пиявок (сем. Praobdellidae). За представителями этого семейства и раньше подмечалась склонность к глубокому проникновению в хозяев: в носоглотку, глотку и глазницы (пространство за глазным яблоком) птиц и млекопитающих, а также в полости под панцирями (карапаксами) пресноводных крабов Potamonidae. Так праобделлидные пиявки получают легкий доступ к крови и используют полость тела как убежище, препятствующее удалению паразита хозяином — передвигаясь по сложному микрорельефу, животное может зацепить пиявку за что-то и сорвать ее с себя. Внутри же хозяина пиявка не озабочена подобными вопросами. В отличие от большинства кровососущих пиявок, питающихся снаружи кратковременно, пиявки, питающиеся на слизистых, могут оставаться в естественных отверстиях и других укромных закутках хозяев неделями. В настоящей работе впервые описывается сдвиг к более глубокой форме взаимодействия «хозяин — паразит» — переход от эктопаразитизма к факультативному эндопаразитизму с проникновением пиявок в полость тела.

В истории исследований пиявок известно всего два похожих случая. Один из них — явно случайное проникновение эктопаразитических глоссифониидных пиявок (сем. Glossiphoniidae) под кожу американских бычьих лягушек (Lithobates catesbeianus), обнаруженное в паре случаев из сотен наблюдений (), которые произошли, вероятно, через уже существующие повреждения покровов. Намного интереснее описание случаев проникновения сухопутных гемадипсидных пиявок (сем. Haemadipsidae) в лимфатические полости нескольких видов лягушек Папуа — Новой Гвинеи (). С тех пор подобных наблюдений не было. И вот спустя 60 лет зафиксирован эндопаразитизм пиявок в азиатском регионе, где это явление явно носит неслучайный характер: в сумме описано 22 случая у семи видов бесхвостых амфибий двух семейств в пяти местонахождениях северного Вьетнама и юго-западного Китая.

Эктопаразитическая пиявка семейства Salifidae в носовой полости самца крокодилового тритона Tylototriton vietnamensis с горы Маушон, провинция Лангшон, северный Вьетнам. Масштабная линейка — 10 мм.

Особенно примечателен выбор хозяев. Эндопаразитические пиявки обнаружены только у нескольких видов каскадниц рода Amolops и жаб рода Bufo. Другие амфибии, сходные по размеру и биологии и присутствовавшие во множестве в тех же местах обитания, не были заражены. Такой выбор едва ли случаен. Кожа лягушек-каскадниц и жаб снабжена многочисленными кожными железами, продуцирующими токсичные соединения, включая брадикинин-подобные пептиды и буфадиенолиды, играющие важную роль в защите от хищников. Возможно, эти же токсичные вещества позволяют пиявкам распознавать «нужных» амфибий при поиске хозяев.

Мы выдвинули предположение, что пиявки могут использовать амфибию как «живой скафандр», который одновременно обеспечивает питание и надежную химическую защиту и к тому же способен быстро ускользнуть от хищника прыжком или вплавь. Нужно понимать, что сами по себе пиявки не самые шустрые создания. Прицельно на пиявок мало кто охотится, как правило, они попадают в чужой рацион случайно. По крайней мере, на сегодня по азиатскому региону достоверных наблюдений или исследований роли пиявок как объектов питания нет. А вот на лягушек в здешних лесах охотятся все подряд: от членистоногих до обезьян. Оперативно покинуть лягушку, которую схватил хищник, — отцепиться и спрыгнуть — пиявка не способна. И будет, скорее всего, проглочена вместе с хозяином. Даже если хозяин ядовит и будет выплюнут, эктопаразитическая пиявка, скорее всего, успеет получить ожог от желудочного сока. А эндопаразитическая пиявка в такой ситуации не пострадает: лягушку или жабу хищник выплюнет, а пиявка внутри ее тела не будет повреждена.

Интересно поведение пиявок, когда лягушку «ловят»: если хозяина тревожить длительное время, пиявка стремится покинуть «обреченную» амфибию — и, напротив, вернуться обратно, если воздействие на хозяина прекращено. Что именно служит триггером — физическое воздействие или физиологическое состояние амфибии — остается под вопросом.

Вообще, настоящее исследование порождает больше вопросов, чем дает ответов. Что это за пиявки? Как и в какой момент жизни амфибии и самой пиявки паразит попадает внутрь полости хозяина? Почему в одних амфибиях только один, а в каких-то два, три, четыре паразита? Как долго живет лягушка с паразитом и как паразит влияет на ее физиологию и поведение? Какие физиологические механизмы позволяют пиявке выживать в полости тела амфибии, где содержание кислорода ниже? Как пиявки встречаются для размножения и как протекает их жизненный цикл? Эти и другие вопросы биологии эндопаразитических пиявок ждут своих исследователей.

Андрей Брагин